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Die Gefährten erzählt zunächst die Vorgeschichte des sogenannten Einen Rings, der von dem Dunklen Herrscher Sauron geschmiedet wurde. Der Ring besitzt magische Kräfte und verleiht Sauron große Macht. Trotzdem gelang es den freien Völkern Mittelerdes, Sauron zu bezwingen. Isildur nahm den Einen Ring an sich, wurde aber getötet. Zweitausend Jahre später, als der Ring schon fast in Vergessenheit geraten war, fand ihn Smeagol, ein Halbling, der durch den Ring zur Kreatur Gollum wurde. Der Ring verfluchte das Leben der Kreatur fünfhundert Jahre lang, bis er sich auf die Suche nach einem neuen Träger machte und so dem Hobbit Bilbo Beutlin in die Hände fiel.
Die eigentliche Handlung beginnt nun – 60 Jahre später – im Auenland. Bilbo entschließt sich, von dort fortzugehen und seinem Neffen Frodo Beutlin den Ring zu vermachen. Durch das Studium alter Aufzeichnungen findet der Zauberer Gandalf heraus, dass es sich bei diesem um den Ring des dunklen Herrschers Sauron handelt. Sauron, der in sein altes Reich Mordor zurückgekehrt ist, lässt seine Diener, die Nazgûl, nach dem Ring suchen, durch den er seine alte Stärke wiedererlangen würde. Frodo muss daher aus seiner Heimat fliehen. Seine Freunde Samweis Gamdschie, Meriadoc Brandybock und Peregrin Tuk schließen sich ihm nacheinander an.
Sie flüchten vor ihren Verfolgern nach Bree, wo ein Treffen mit Gandalf verabredet war. Dieser erscheint nicht, da er von dem Zauberer Saruman in dessen Heimat Isengard festgehalten wird. Stattdessen treffen die Hobbits in Bree auf Aragorn, den rechtmäßigen Erben des Throns von Gondor. Dessen Identität jedoch bleibt zunächst verborgen, da er sich als „Streicher“ ausgibt. Er will sie in die Elbenstadt Bruchtal führen.
Auf der Reise dorthin wird Frodo bei einem Angriff der Nazgûl schwer verletzt. Durch die Hilfe der Elbin Arwen gelangt er noch rechtzeitig nach Bruchtal, um von Elrond geheilt zu werden.
In Bruchtal entscheidet ein Rat aus Vertretern der freien Völker Mittelerdes, dass eine Gemeinschaft von neun Gefährten den Ring nach Mordor bringen soll, um ihn dort zu vernichten. Die Gemeinschaft besteht aus Gandalf, Aragorn, den Hobbits Frodo, Sam, Pippin und Merry, dem Menschen Boromir, dem Elb Legolas und dem Zwerg Gimli.